Pasados unos días, Dexter es seguido por su compañero Doakes (Erik King), quien sospecha de él. Al estar vigilado, Dexter no puede matar, pero cuando por fin encuentra una ocasión descubre que la muerte de su hermano le ha dejado secuelas. Rita, notándole extraño, cree que es drogadicto y le da un ultimátum: o va a terapia o su relación se acabará. Dexter comienza a asistir a las reuniones de un grupo de narcóticos anónimos donde conoce a la extraña Lila West (Jaime Murray), una mujer que se obsesionará con él.
Además, el caso principal de esta temporada es descubrir la identidad del "Carnicero de la bahía" después de que se encontraran en la bahía Harbor unos cuerpos descuartizados en bolsas de basura. Este carnicero no es otro que Dexter, quien siempre se deshacía allí de los cadáveres de sus víctimas. A partir de entonces, sus propios compañeros empezaran una búsqueda que él intentará boicotear tras la llegada del agente especial del FBI Frank Lundy (Keith Carradine), un hombre mayor que mantendrá una breve relación con Debra.
En los últimos capítulos, Doakes (Erik King) descubre el secreto de Dexter, lo que obliga a Dexter a mantenerlo encerrado en la jaula de una de sus víctimas, sin saber qué hacer con él: no puede matarlo según el código de Harry pero tampoco puede dejarlo en libertad ahora que sabe su secreto. La solución llegará con la ayuda de Lila, la cual provocará una explosión en la cabaña donde estaba encerrado Doakes (el cual acabó siendo el principal sospechoso a ojos de la policía) que acabará con su vida y le dará "tranquilidad" a Dexter. Después de que Lila sepa que ahora es un objetivo para Dexter, huirá a París. Pero "el código de Harry" también es capaz de llegar allí y cobrarse una nueva víctima.
